Cheryshev sinh ra tại Nizhny Novgorod nhưng anh đã đến Tây Ban Nha cùng với bố anh là ông Dmitri Cheryshev từ năm 6 tuổi khi bố anh trở thành cầu thủ của Sporting Gijon. Cheryshev gia nhập học viện đào tạo trẻ của Sporting Gijón cho đến năm 10 tuổi trước khi chuyển đến Burgos.[1]

Real Madrid

Cheryshev đến Real Madrid vào năm 2002.[2] Anh bắt đầu thi đấu cho đội trẻ Real Madrid Castilla tại Segunda División B từ mùa giải 2008-09. Mùa giải 2011-12, anh cùng Real Madrid Castilla thăng hạng Segunda División.[3]

Tháng 9 năm 2013, Cheryshev được Madrid đem cho mượn tại Sevilla[4]

Đến mùa bóng 2014–15, anh được cho mượn tại Villarreal.[5]

Cheryshev có bàn thắng đầu tiên cho Real Madrid vào ngày 2 tháng 12 năm 2015 trong chiến thắng 3-1 trước Cádiz CF tại Copa del Rey 2015–16.[6] Tuy nhiên đáng lẽ ra anh phải nghỉ thi đấu trận này do đã nhận ba thẻ vàng trong màu áo Villarreal mùa trước. Vì vậy, Liên đoàn bóng đá Hoàng gia Tây Ban Nha đã ra quyết định loại Real khỏi giải đấu do đưa vào sân cầu thủ không hợp lệ.[7]

Valencia (cho mượn)

Ngày 1 tháng 2 năm 2016, Cheryshev được cho mượn tại Valencia cho đến hết mùa giải.[8] Chỉ hai ngày sau đó anh anh có trận đầu tiên cho Valencia khi vào sân thay người trong trận thua đậm Barcelona 7–0 tại bán kết Copa del Rey.[9] Ngày 13 tháng 2, anh có pha lập công đầu tiên cho Valencia đem về chiến thắng 2–1 trước Espanyol tại La Liga.[10]

Villareal

Ngày 15 tháng 6 năm 2016, Cheryshev chính thức trở thành cầu thủ của Villarreal với bản hợp đồng đến năm 2021, phí chuyển nhượng ước tính 8 triệu £.[11]

Valencia (cho mượn)

Ngày 14 tháng 8, Cheryshev một lần nữa trở thành cầu thủ của Valencia và cũng dưới dạng cho mượn sau khi Valencia đạt được thỏa thuận với Villareal mượn anh đến hết mùa giải 2018-19.[12] Ngày 2 tháng 9, anh có pha lập công đầu tiên trong mùa giải 2018-19 ở trận hòa 2-2 với Levante UD vòng 2 La Liga.[13]

Valencia

Vào ngày 29 tháng 6 năm 2019, Valencia đã ký hợp đồng với anh với khoản phí 6 triệu euro.[14]